เป็นวัดสงฆ์มหานิกาย เดิมชื่อวัดมุขราช เมื่อพระเจ้าสายน้ำผึ้งสร้างวัดพนัญเชิงนั้น พระราชโอรส คือ พระเจ้าธรรมิกราชโปรดให้สร้างวัดนี้ขึ้นที่บริเวณเมืองเก่าชื่อเมืองสังขบุรี

วัดที่ถือว่าเป็นปริศนาคลี่คลายจุดกำเนิดของกรุงศรีอยุธยา ตามตำนานเล่าว่าเดิมชื่อวัดมุขราช สร้างขึ้นสมัยพระเจ้าสายน้ำผึ้ง ผู้ครองเมืองอโยธยาศรีรามเทพนคร ซึ่งเป็นอาณาจักรยุคก่อนกรุงศรีอยุธยา

ครั้งนั้นพระเจ้าสายน้ำผึ้งทรงสร้างวัดพนัญเชิง พระเจ้าธรรมิกราช ผู้เป็นพระราชโอรสจึงทรงสร้างวัดธรรมิกราชขึ้นบริเวณเมืองสังขบุรี ตามหลักฐานทางประวัติศาสตร์ระบุว่าวัดนี้เคยได้รับการบูรณะมาแล้วครั้งหนึ่งในแผ่นดินสมเด็จพระบรมไตรโลกนาถ ซึ่งทรงสร้างวิหารทรงธรรมขนาด 9 ห้องเพื่อสดับพระธรรมเทศนาในวันพระ แต่ถูกไฟไหม้เสียหายเมื่อครั้งกรุงศรีแตกครั้งที่ 2 เมื่อ พ.ศ. 2310 งานพุทธศิลป์ที่หาชมได้ยากปรากฎอยู่ที่วัดธรรมิกราชแห่งนี้หลายแห่ง เช่น วิหารพระพุทธไสยาสน์

ซึ่งพระราชมเหสีของสมเด็จพระบรมไตรโลกนาถทรงสร้างขึ้นตามคำอธิษฐานที่ทรงขอให้พระราชธิดาทรงหายประชวร องค์พระนอนหรือพระพุทธไสยาสน์มีความยาว 12 เมตร หันพระพักตร์ไปทางทิศเหนือ ฝ่าพระบาทปิดทองประดับกระจก และกราบบูชาพระประธานภายในพระอุโบสถ ซึ่งประดิษฐานพระพุทธรูปปางมารวิชัยสีขาว ศิลปะสมัยรัตนโกสินทร์ตอนต้น แต่สิ่งก่อสร้างโดดเด่นที่สุดคือพระเจดีย์สิงห์ล้อม แตกต่างจากวัดอื่น ๆ ที่มักเป็นรูปปูนปั้นช้างล้อม หรือหากจะมีรูปปั้นสิงห์ก็เพียงแต่ล้อมไว้ 4 มุม 4 ทิศ

ดังเช่นศิลปะล้านนาที่เชียงใหม่ แต่พระเจดีย์ทรงระฆังแห่งนี้มีสิงห์ล้อมถึง 52 ตัว อันได้รับอิทธิพลจากศิลปะจีนและขอม นอกจากนี้ยังมีพระพุทธรูปหล่อสำริดศิลปะอู่ทองขนาดใหญ่ แต่หลงเหลือเพียงเศียรพระขนาดใหญ่ จึงสันนิษฐานว่าพระพุทธรูปเต็มองค์คงมีจะใหญ่มโหฬารเพราะเพียงพระเศียรยังใหญ่โตถึงเพียงนี้ พระพักตร์เหลี่ยมแลดูถมึงทึง ชาวบ้านจึงเรียกกันอย่างสามัญว่า หลวงพ่อแก่

ปัจจุบันได้รับการอัญเชิญไปเก็บรักษาไว้ที่พิพิธภัณฑ์แห่งชาติเจ้าสามพระยา และที่นี่เป็นวัดที่มีพระสงฆ์จำพรรษาอยู่ด้วย เปิดให้เข้าชมทุกวันตั้งแต่ เวลา 08.30-16.30 น.